A história se passa 2 anos após os eventos de Kamen Rider Kuuga. Uma nova série de misteriosos assassinatos começa na cidade de Tóquio. A polícia, que já suspeitava que pudessem ser "Formas de Vida Não Identificadas" (como eram chamados os Grongis, inimigos de Kuuga), criaram o G3 System, um sistema de defesa que habilita um usuário a utilizar uma armadura de combate com poder suficientemente alto para destruir as criaturas. O oficial Makoto Hikawa é o escolhido para usar a armadura de G3, com o objetivo de dar um fim aos assassinatos, os quais possuem um certo padrão: assassinam humanos evoluídos conhecidos como Agito (lendários guerreiros ancestrais que combatem os Unknown). Na série, os inimigos passam a ser chamados de Unknown. Paralelamente a isso, Shouichi Tsugami é um jovem de 21 anos que perdeu a memória após uma viajem no navio Akatsuki. Morando de favor na casa da família Misugi, Shouichi se mostra um sujeito prestativo e gentil, fazendo todo o trabalho de casa como limpá-la, lavar a roupa e fazer o jantar. Porém, seu passado está cada vez mais perto de vir a tona quando o jovem tem misteriosos "lampejos" e se transforma em Kamen Rider Agito. Ainda temos Ryou Ashihara, um nadador profissional (que também estava no navio Akatsuki) cuja carreira foi arruinada por um acidente de trânsito. Deixando para trás a natação, ele começa a se transformar em Kamen Rider Gills, um Rider com características selvagens. Juntas, essas três histórias vão se cruzando aos poucos, compondo uma trama cheia de segredos, ação e muito suspense.
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